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Ohne Vorwarnung brodelt plötzlich das Wasser vor der Küste Manhattans und aus dem Meer erhebt sich eine gigantische Kreatur: Godzilla! Die französischen Atombombentests im Muroroa-Atoll haben ihn erschaffen: die monströse Mutation einer Echse. Und sie besitzt den Urinstinkt aller Tiere: 'Godzilla tötet, bevor er getötet werden kann.'

Der Biologe Nick Tatopoulos (Matthew Broderick) spezialisiert auf radioaktive Deformationen, sucht gemeinsam mit dem Militär nach einer Möglichkeit, das Ungetüm zu zerstören. Denn normale Artillerie und selbst raketenbestückte Kampfhubschrauber können Godzilla nichts anhaben. Wie lästige Insekten zerquetscht er seine Angreifer, während er mit schwerem Schritt eine Schneise der Verwüstung durch die amerikanische Metropole zieht.

Während der New Yorker Bürgermeister in Windeseile ganz Manhattan evakuiert, kommt Nick bei der Untersuchung einiger Blutstropfen von Godzilla zu einer schockierenden Erkenntnis: Godzilla war schwanger! Irgendwo in den weitflächigen U-Bahnschächten Manhattans, in die sich die Kreatur immer wieder zurückzieht, müssen seine Eier liegen. Eine Brut, die den Fortbestand der Menschheit gefährden kann.

Das Militär will von. Nicks Theorie nichts wissen. Die Solclaten konzentrieren sich einzig darauf, Godzilla selbst zu bekämpfen. Und so wagt sich mit Nick, dem französischen Geheimagenten Roaché (Jean Reno), der Reporterin Audrey (Maria Pitillo) und dem Kameramann Victor (Hank Azaria) eine kleine Gruppe todesmutiger Einzelkämpfer in den New Yorker Untergrund, um Godzillas Nest aufzuspüren. Fündig werden sie schliesslich im Madison Square Garden, wo gerade Hunderte von bisswütigen Jung-Monstern schlüpfen.

In Manhattan herrscht Krieg. Gegen den furchterregendsten Feind, mit dem sich die Menschheit je konfrontiert sah ...