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Peter Parker (TOBEY MAGUIRE) und sein Alter Ego Spider-Man haben endlich eine vernünftigte Work-Life-Balance zwischen seinen Pflichten als Superheld und seiner Liebe zu Mary Jane (KIRSTEN DUNST) gefunden, doch das Glück währt nicht lange: Peter steigt die öffentliche Bewunderung über seine Taten zu Kopf. In seiner Selbstgefälligkeit droht er all jene zu vergessen, die ihm am nächsten stehen. Und die Tatsache, dass die hübsche Gwen Stacy (BRYCE DALLAS HOWARD) um seine Zuneigung buhlt, mindert seinen Hochmut keineswegs. Erst als die Superschurken Flint Marko(THOMAS HAYDEN CHURCH) alias Sandman und der spinnefeind Venom (TOPHER GRACE) seine Lieben und Manhattan bedrohen, findet Parkers Höhenflug ein jähes Ende. Spider-Man erhält wieder etwas Bodenhaftung.